Статья

МЕТОДИКА «ПРЕКОНДИЦИОНИРОВАНИЯ СУСТАВА» ПЕРЕД ВВЕДЕНИЕМ ПРЕПАРАТОВ ГИАЛУРОНОВОЙ КИСЛОТЫ КРОСС- ЛИНК РЯДА.

И.С. Дыдыкина1, Е.В. Арутюнова2, П.С. Коваленко1, Е.В. Николаева1

1ФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой», г. Москва, 2ФГБНУ «Научный центр психического здоровья», г. Москва
РЕЗЮМЕ

Основные принципы феномена прекондиционирования целенаправленно используются в построении стратегии терапии ишемической болезни сердца Экстраполяция и изучение этого феномена важна в связи с возможностью совместного или последовательного применения линейной и сшитой форм гиалуроновой кислоты при патологии суставов, что позволяет более полно реализовать возможности гиалуроновой кислоты, раскрыть ее протективный потенциал и обеспечить «прекондиционирование суставов».

Гиалуроновая кислота является одним из компонентов синовиальной жидкости, относится к высокомолекулярным соединениям из группы гликозаминогликанов, способствует удержанию влаги и сохранению эластичности хряща. Изменение структуры и количества гиалуроновой кислоты в суставе сопровождается снижением защитной функции тканей сустава, способствует прогрессированию остеоартрита. Введение экзогенной гиалуроновой кислоты в полость сустава клинически и теоретически обосновано, позволяет улучшить реологические свойства синовиальной жидкости, стимулировать синтез эндогенной гиалуроновой кислоты, сохранить подвижность суставов, снизить интенсивность болевого синдрома. Разработка и изучение различных терапевтических схем и комбинаций гиалуроновой кислоты является закономерным шагом. В статье представлены современные сведения о роли гиалуроновой кислоты в организме и патогенетические механизмы подавления воспаления с ее участием, точки приложения и протективное воздействие на хрящ. Представлены результаты клинических исследований, подтверждающих данное положение на примере внутрисуставного введения гиалуроновой кислоты в коленные и тазобедренные суставы.

Ключевые слова: феномен прекондиционирования, гиалуроновая кислота, строение гиалуроновой кислоты, остеоартрит коленных суставов, остеоартрит тазобедренных суставов, синовиальная жидкость, применения линейной и сшитой форм гиалуроновой кислоты

Заявление о конфликте интересов: статья спонсируется компанией АО «СИСТЕМА ПЛЮС». Спонсор участвовал в разработке проекта, а также принятии решения о представлении статьи для публикации. Конфликт интересов не повлиял на результаты работы.

Контакты:
Дыдыкина Ирина Степановна, 115522, Москва, 115522, Каширское шоссе дом 34-А, Институт ревматологии, Моб. Тел. 8(903)7632198, e-mail: dydykina_is@mail.ru
Прекондиционирование — термин, который широко используется в кардиологии и характеризует процесс метаболической адаптации кардиомиоцитов к ишемии, которая возникает на фоне повторных кратковременных эпизодов снижения поступления кислорода к тканям миокарда и приводит к повышению устойчивости мышцы сердца к последующей более длительной ишемической атаке и позволяет снизить вероятность развития инфаркта миокарда или уменьшить зону некроза. Феномен ишемического прекондиционирования был открыт R. Lange et al. в 1984. К настоящему времени изучены его механизмы, которые включают три последовательных этапа: триггерную стадию (накопление в кардиомиоцитах биологических активных веществ), стадию внутриклеточной передачи сигнала и стадию реализации кардиопротективного эффекта [1].

Основные принципы феномена прекондиционирования целенаправленно используются в построении стратегии терапии ишемической болезни сердца. Наибольшее распространение в клинической практике получили локальное, дистантное прекондиционирование и прекондиционирование, вызванное физическими нагрузками, протективный эффект которых доказан и используется в кардиохирургии и лечебной практике. [1].
Опыт применения гиалуроновой кислоты (ГиК) при лечении пациентов с остеоартритом (ОА) свидетельствует, что последовательные инъекции сначала линейной ГиК, а потом сшитой ГиК, которая является наиболее устойчивой к ферментативной деградации, например, препарат Флексотрон Кросс, обеспечивают длительную стабилизацию полученных результатов, отражают методику «прекондиционирования сустава», расширяют возможности терапии ОА [2]. В связи с этим в последние годы растет интерес к препаратам ГиК на фоне увеличения доказательной базы в отношении биологических эффектов и ее влияния на процессы воспаления и деградации хряща.

ГиК представляет собой природное высокомолекулярное вещество группы гликозаминогликанов, состоящее из повторяющихся фрагментов β-1,4-D-глюкуроновой кислоты и β-1,3-N-ацетилглюкозамина. ГиК присутствует в различных тканях организма, является ключевым компонентом синовиальной жидкости, омывающей и питающей суставы [3]. ГиК обладает вязкоэластичностью и гигроскопичностью (способностью удерживать влагу) - физико-химическими свойствами, которые позволяют ей действовать в качестве амортизатора при физической нагрузке, обеспечивать низкий коэффициент трения между суставными поверхностями и защищать суставной хрящ от повреждений и изнашивания [4]. Кроме того, ГиК определяет вязкоупругость синовиальной жидкости и тем самым помогает поддерживать гомеостаз тканей сустава, способствуя перемещению клеток и молекул в суставной полости [5]. В то же время, помимо чисто механических свойств, ГиК обладает рядом молекулярных и клеточных эффектов, играющих хондропротекторную (защитную) роль, препятствует повреждению хряща и структур суставов.

ГиК является полимером, а значит, ее молекулы, присутствующие в организме, имеют различную молекулярную массу. В составе здоровой синовиальной жидкости присутствует высокомолекулярная ГиК (ВМГиК) с молекулярной массой >1000 кДа (1 миллион Да). ВМГиК выступает в качестве внеклеточной сигнальной молекулы и участвует в таких клеточных процессах, как адгезия, миграция, пролиферация и выживание. По-видимому, концентрация и взаимодействие ГиК с ее основным клеточным рецептором, CD44, играют значимую роль в канцерогенезе. Показано, что снижение уровня гиалуронансинтазы (фермента, участвующего в синтезе ГиК), а также сверхвысокие концентрации ГиК ассоциированы с подавлением роста опухолей, что, вероятно, связано с нарушением межклеточного взаимодействия или ограничением взаимодействия лигандов с клеточными рецепторами [6]. При изучении фибробластоподобных синовиоцитов, полученных у пациентов, страдающих ОА на ранних стадиях, было обнаружено, что ВМГиК путем действия на CD44 снижала экспрессию генов ИЛ-8, индуцибельной синтазы оксида азота (iNOS) и TNF-альфа. Это свидетельство того, что ВМГиК может оказывать защитное действие в виде снижения выработки провоспалительных цитокинов и матриксных металлопротеиназ - ферментов, разрушающих хрящ и способствующих повреждению суставов при ОА [7].
Под воздействием воспалительных и иных повреждающих факторов происходит разрушение крупных молекул ГиК с образованием низкомолекулярной ГиК (НМГиК) с массой до 300 кДа [8]. В отличие от протективного эффекта ВМГиК, для НМГиК доказано усиление дифференцировки и активации макрофагов, усиление синтеза цито- и хемокинов, активация NFκB-опосредованной экспрессии генов эндоцитоза [9]. Взаимодействие НМГиК с Toll-подобными рецепторами (TLR), в первую очередь TLR2 и TLR4, на синовиальных фибробластах, макрофагах и других иммунных клетках индуцирует выработку активных форм кислорода, а также активирует высвобождение провоспалительных цитокинов, что способствует возникновению воспаления и повреждения тканей [9].

Как было описано выше, основным рецептором для ГиК на поверхности клеток является CD44. Их взаимодействие играет существенную роль в воспалительных процессах и накапливаются данные об участии ГиК и ее рецепторов в канцерогенезе. По-видимому, подвижность лейкоцитов (роллинг) опосредуется не только молекулами селектина, но и взаимодействием ГиК эндотелиоцитов с CD44 на поверхности Т-клеток. Также CD44 и ГиК участвуют в рекрутировании нейтрофилов и моноцитов/макрофагов [9,10]. Что касается непосредственно тканей суставов, в хондроцитах связывание ГиК и CD44 способствует выживанию клеток и предотвращает деградацию хряща [11]. На мышиной модели показано, что взаимодействие CD44 и ГиК участвует в поддержании гомеостаза суставов, и нарушение этого взаимодействия приводит к повышенной восприимчивости суставов к воспалению и повреждению. Кроме того, взаимодействие ГиК-CD44 стимулирует аутофагию в хондроцитах – процесс поддержания клеточного гомеостаза, который может замедлять возникновение и прогрессирование патологических состояний, таких как ОА [12].

Другим рецептором ГиК на поверхности клеток является CD168, или RHAMM (receptor for hyaluronic acid-mediated motility). Этот рецептор способен взаимодействовать с рядом других молекул, включая CD44, рецептором белковых тирозинкиназ (RTK), рецептором TGFβ и рецепторами некоторых факторов роста. Подобные взаимодействия участвуют в регуляции клеточной миграции и трансформации, необходимых при реализации воспалительных процессов. Кроме того, внутриклеточно RHAMM способен связываться с элементами цитоскелета и белками, регулирующими подвижность микротрубочек, что также находит отражение при регуляции воспаления [13]. Активация RHAMM необходима для CD44-опосредованной миграции клеток при воспалении и заживлении повреждений [9]. Нарушение взаимодействия между ГиК и RHAMM способствует прогрессированию ОА. Так, связывание ГиК с RHAMM может стимулировать миграцию синовиоцитов, что указывает на их роль в воспалении суставов и ремоделировании тканей. Более того, взаимодействие ГиК и RHAMM имеет важное значение в миграции фибробластов и образовании грануляционной ткани при заживлении ран и регенерации поврежденного сустава [14].

Другой важный аспект непрямого влияния ГиК на суставное воспаление – это регуляция процессов ангиогенеза с участием рецепторов CD44 и RHAMM. Причем направленность эффекта определяется концентрацией и молекулярной массой ГиК: высокие концентрация и молекулярная масса оказывают антиангиогенный эффект, тогда как НМГиК, напротив, усиливает формирование капиллярной сети [15]. Неоангиогенез способствует развитию хронического воспаления: новые кровеносные сосуды поддерживают воспалительную реакцию, обеспечивая транспорт провоспалительных клеток и цитокинов к поврежденным тканям [16].

Подобный широкий спектр клеточных и молекулярных эффектов ожидаемо делает ГиК перспективным средством для лечения заболеваний суставов. Большое число исследований посвящены изучению эффективности и безопасности применения ГиК, в т.ч. при ОА. Введение ГиК в сустав нашло отражение в клинических рекомендациях различных профессиональных сообществ по всему миру благодаря наличию качественной доказательной базы.

Наиболее обширный пул данных накоплен для применения ГиК при ОА коленного сустава. Так, в мета-анализе 2016 года (было включено 68 исследований) показано, что внутрисуставное введение ГиК способствует уменьшению выраженности боли в коленном суставе. Отмечено, что препараты ГиК с молекулярным весом ≥3000 кДа показали более благоприятные результаты в отношении эффективности и частоты возникновения побочных эффектов по сравнению с продуктами ГиК с молекулярным весом <3000 кДа. Авторы отмечают, что несмотря на значительное сходство препаратов ГиК с низкой и высокой молекулярными массами, их следует рассматривать как две отличные друг от друга группы средств с различными эффектами [17]. Эту точку зрения поддержали авторы другого мета-анализа, посвященного применению ВМГиК при ОА коленного сустава. Кроме того, эти авторы высказали предположение о том, что объединение данных по результатам исследований препаратов НМГиК и ВМГиК могло приводить к увеличению числа негативных исходов. Они предложили оценивать эффекты этих видов препаратов по отдельности. Проанализировав 14 исследований, включавших 2796 пациентов, авторы сделали заключение, что при внутрисуставном введении ВМГиК, в отличие от НМГиК, наблюдается клинически значимое снижение выраженности болевого синдрома [18]. Следует отметить, что при сравнении внутрисуставного введения ГиК и глюкокортикоидов при гонартрозе показало несколько меньшую эффективность ГиК при краткосрочной оценке, однако при сравнении исходов через 6 месяцев в группе ГиК отмечались значимо более благоприятные результаты в отношении интенсивности боли и показателя по индексу WOMAC (Western Ontario and McMaster Universities Osteoarthritis) [19]. Эти данные согласуются с результатами мета-анализа, оценивавшего «терапевтическую траекторию» ГиК: авторы считают, что развитие терапевтического эффекта отмечается спустя 4 недели после внутрисуставного введения препарата, максимальная выраженность эффекта наблюдается на 8-й неделе после введения, а окончание терапевтического действия приходится на 24-ую неделю [20]. Длительное сохранение терапевтического эффекта, благоприятный профиль безопасности [19,21] позволяют рассматривать ГиК как более предпочтительное средство по сравнению с нестероидными противовоспалительными препаратами (НПВП) и глюкокортикоидами.

Объем и качество накопленных данных о внутрисуставном применении ГиК при гонартрозе оказались таковы, что к 2021 году применение этого метода лечения было представлено в 20 различных клинических рекомендациях, в том числе в рекомендациях Международного общества по изучению остеоартрита (OARSI), Европейского общества по клиническим и экономическим аспектам остеопороза и остеоартрита (ESCEO), Канадской артроскопической ассоциацией (AAC), Немецкого общества ортопедии и ортопедической хирургии (DGOOC), Американской академии семейных врачей (AAFP) и Министерства здравоохранения Российской Федерации. Однако, следует отметить, что Американская коллегия ревматологов (ACR), Королевская австралийская коллегия врачей общей практики (RACGP) и британский Национальный институт здравоохранения и совершенствования медицинской помощи (NICE), пока воздерживаются в отношении применения ГиК при ОА коленного сустава, объясняя это недостаточностью имеющихся доказательств [22].

Данные о применении ГиК при патологии других суставов более ограничены. В литературе представлены четыре мета-анализа, касающихся применения ГиК при ОА тазобедренного сустава, лишь два из которых (суммарно включавшие 19 исследований) поддерживают введение ГиК. Одна из этих работ включала только исследования с применением ВМГиК [23]. В другой работе проведено сравнение между препаратами ГиК различной молекулярной массы, и наилучшие результаты в отношении уменьшения выраженности болевого синдрома и улучшения показателя по индексу Лекена показали препараты ВМГиК [24]. В то же время, оставшиеся два мета-анализа (суммарно включавшие 13 исследований) указывают, что эффективность ГиК была сравнима с плацебо [25,26]. Препараты ВМГиК при ОА тазобедренного сустава обеспечивали облегчение боли и функциональное улучшение (по индексу Лекена), однако не показали результатов, позволивших бы выделить этот метод лечения как предпочтительный относительно других терапевтических методов [23]. Аналогичные результаты представлены в мета-анализе для ОА плечевого сустава [27]. При этом в анализе 8 работ, изучавших эффективность ГиК при темпоромандибулярном ОА в сравнении с глюкокортикоидами, напротив, показатель успешности лечения (равный доле пациентов, у которых отмечались ослабление боли и/или улучшение подвижности в височно-нижнечелюстном суставе, оцениваемое по ширине открывания рта) был выше в группе, где применялась ГиК [28]. Инъекции ГиК применялись у пациентов с поражением коленного сустава при ревматоидном артрите, при адгезивном капсулите плечевого сустава, при болезни Кашина – Бека [29-32].

Таким образом, имеющиеся на сегодняшний день результаты использования ГиК для лечения патологии суставов оптимистичны, указывают на возможность включения инъекционных форм ГиК в клиническую практику в связи с наличием некоторых преимуществ перед другими. Следует отметить, что наибольшая доказательная база получена при ОА коленных суставов, в то время как при лечении ОА суставов другой локализации или пациентов с патологией суставов при других заболеваниях данных пока недостаточно.

Закономерным шагом является разработка и изучение различных терапевтических схем и комбинаций с использованием ГиК. Имеются мета-аналитические данные о том, что многократное внутрисуставное введение ГиК при ОА коленного сустава обеспечивает более выраженное уменьшение болевого синдрома, чем однократная инъекция. При анализе 30 исследований (5848 пациентов), сравнивавших эффективность ГиК с другими вмешательствами (в основном внутрисуставным введением физиологического раствора), было установлено, что наилучшие результаты в отношении облегчения боли демонстрировала схема с введением ГиК от двух до четырех раз [33].

Помимо различных вариаций схемы применения ГиК еще одной стратегией поиска наилучших терапевтических результатов является модификация самих препаратов, в первую очередь, с использованием технологий конъюгации и синтеза полимеров с перекрестными сшивками. Конъюгация представляет собой модификацию путем присоединения молекулы к цепи ГиК через ковалентную связь, в то время как перекрестная сшивка означает образование соединений, связывающих цепи нативной или конъюгированной ГиК через две или более ковалентных связи. Разработка такой модифицированной ГиК позволяет сочетать ее терапевтические эффекты с эффектами других препаратов, а также корректировать собственные характеристики препарата ГиК, от реологических до биологических [34].

Представлены положительные результаты исследований с применением конъюгированных препаратов ГиК с дексаметазоном [35] и метотрексатом [36]. Что касается перекрестно-сшитой ГиК, на основании имеющихся экспериментальных данных, полученных как на моделях ОА у животных [36], так и у пациентов с ОА [37,38], можно предположить, что ее применение обеспечивает более длительный терапевтический эффект. Так, в одной из работ максимальная выраженность снижения боли и улучшения функционального состояния отмечалась через 5 месяцев, а максимальная выраженность уменьшения скованности – через 8 месяцев после введения препарата [38]. В то время, как у «обычного» препарата линейной ГК исчезновение терапевтического эффекта наблюдалось на 24-й неделе после введения линейной ГиК [20], т.е. при применении перекрестно-сшитой ГиК значимое терапевтическое действие наблюдалось как минимум в 1,5 раза дольше, положительный эффект сохранялся через 9 месяцев после начала терапии, более поздних оценок в исследовании не проводилось [39].
В литературе представлены данные о совместном и последовательном применении линейной и сшитой форм ГиК. При их последовательном введении с интервалом в 1 неделю и повторном введении обоих препаратов через 6 месяцев после первичного применения отмечалось улучшение функциональных показателей по шкале WOMAC, увеличение диапазона движений, снижение выраженности боли, а также уменьшение концентрации провоспалительных цитокинов (ИЛ-1β ИЛ-9, ИЛ-17 и других) в плазме крови и синовиальной жидкости, отмечено увеличение толщины хрящевой пластинки по данным УЗИ. Весьма значимым представляется тот факт, что указанные благоприятные эффекты сохранялись вплоть до последнего визита через 12 месяцев после начала экспериментальной части исследования [2]. Подобное последовательное применение линейной и сшитой форм ГиК позволяет более полно реализовать возможности ГиК, раскрыть ее протективный потенциал и обеспечить «прекондиционирование суставов».
ГиК, являясь ключевым компонентом синовиальной жидкости и хряща, играет важную роль в поддержании гомеостаза сустава. Развитие концепции вискосуплементации – введения экзогенной ГиК в полость сустава – патогенетически обосновано и клинически целесообразно, а потому этот терапевтический метод занимает все большее место в практике ревматологов и травматологов-ортопедов. Доклинические и клинические исследования демонстрируют обнадеживающие результаты в отношении уменьшения выраженности болевого синдрома и улучшения функционального состояния сустава после введения ГиК при различных нозологических формах, сопровождающихся патологией структур сустава, а также указывают на благоприятный профиль безопасности подобных инъекций. Тем не менее, выбор оптимальной концентрации, молекулярной массы и режима дозирования ГиК требует дополнительных исследований. Несмотря на существенные положительные результаты введения препаратов линейной ГиК, весьма перспективным направлением представляется разработка и внедрение препаратов модифицированной ГиК и ее сочетаний с линейной ГиК. Использование подобных схем может обеспечивать пролонгацию и стабилизацию терапевтического эффекта, а следовательно, уменьшить кратность введения препаратов, что способствует увеличению комфорта и безопасности пациента и снижению связанных с лечением затрат. На Российском рынке представлены препараты гиалуроната натрия 1 %, 10 мг/мл, 3 мл (Флексотрон® Форте), гиалуроната натрия 1,6 %, 16 мг/мл, 2 мл. (Флексотрон® Смарт), гиалуроната натрия 2%, 20 мг/мл, 3 мл с поперечными кросс-линк связями (Флексотрон® Кросс), с помощью которых может быть обеспечено совместное последовательное введение линейной и сшитой форм ГиК. Для более подробного изучения эффективности такого терапевтического подхода необходимы дальнейшие исследования в этой сфере: определение режимов дозирования, частоты введения, а также возможности использования препаратов ГиК у коморбидных пациентов.



Литература

1. В.П. Лупанов, А.В. Максименко. Протективная ишемия в кардиологии. Формы кондиционирования миокарда. Кардиоваскулярная терапия и профилактика, 2011; 10 (1): 96-103. V.P. Lupanov, A.V. Maksimenko Protective ischemia in cardiology. Myocardial conditioning forms. Cardiovascular therapy and prevention, 2011; 10 (1): 96-103. (In Russ.)]

2. Barbieri E., Capparucci I., Mannello F. et al. Efficacy of a Treatment for Gonarthrosis Based on the Sequential Intra-Articular Injection of Linear and Cross-Linked Hyaluronic Acids // Muscles, Ligaments & Tendons Journal (MLTJ). 2019. Vol. 9. № 4.

3. Abatangelo G., Vindigni V., Avruscio G., Pandis L., Brun P. Hyaluronic Acid: Redefining Its Role // Cells. 2020. Vol. 9. № 7. P. 1743. doi: 10.3390/cells9071743.

4. Gupta R.C., Lall R., Srivastava A., Sinha A. Hyaluronic Acid: Molecular Mechanisms and Therapeutic Trajectory // Front Vet Sci. 2019. Vol. 6. P. 192. doi: 10.3389/fvets.2019.00192.

5. Cowman M.K., Schmidt T.A., Raghavan P., Stecco A. Viscoelastic Properties of Hyaluronan in Physiological Conditions // F1000Res. 2015. Vol. 4. P. 622. doi: 10.12688/f1000research.6885.1.

6. Itano N., Sawai T., Atsumi F., Miyaishi O., Taniguchi S., Kannagi R., Hamaguchi M., Kimata K. Selective expression and functional characteristics of three mammalian hyaluronan synthases in oncogenic malignant transformation // J Biol Chem. 2004. Vol. 279. № 18. P. 18679–18687. doi: 10.1074/jbc.M313178200.

7. Wang C.T., Lin Y.T., Chiang B.L., Lin Y.H., Hou S.M. High molecular weight hyaluronic acid down-regulates the gene expression of osteoarthritis-associated cytokines and enzymes in fibroblast-like synoviocytes from patients with early osteoarthritis // Osteoarthritis Cartilage. 2006. Vol. 14. № 12. P. 1237–1247. doi: 10.1016/j.joca.2006.05.009.

8. Soltes L, Mendichi R. Molecular characterization of two host–guest associating hyaluronan derivatives // Biomed Chromatogr. 2003. Vol. 17. № 6. P. 376–384. doi: 10.1002/bmc.252.

9. Misra S., Hascall V.C., Markwald R.R., Ghatak S. Interactions between Hyaluronan and Its Receptors (CD44, RHAMM) Regulate the Activities of Inflammation and Cancer // Front Immunol. 2015. Vol. 6. P. 201. doi: 10.3389/fimmu.2015.00201.

10. Petrey A.C., de la Motte C.A. Hyaluronan, a crucial regulator of inflammation // Front Immunol. 2014. Vol. 5. P. 101. doi: 10.3389/fimmu.2014.00101.

11. Knudson C.B., Knudson W. Cartilage proteoglycans // Semin Cell Dev Biol. 2001. Vol. 12. № 2. P. 69–78. doi: 10.1006/scdb.2000.0243.

12. Duan R., Xie H., Liu Z.Z. The Role of Autophagy in Osteoarthritis // Front Cell Dev Biol. 2020. Vol. 8. P. 608388. doi: 10.3389/fcell.2020.608388.

13. Assmann V., Jenkinson D., Marshall J.F., Hart I.R. The intracellular hyaluronan receptor RHAMM/IHABP interacts with microtubules and actin filaments // J Cell Sci. 1999. Vol. 112. P. 3943–3954. doi: 10.1242/jcs.112.22.3943.

14. Dicker K.T., Gurski L.A., Pradhan-Bhatt S., Witt R.L., Farach-Carson M.C., Jia X. Hyaluronan: a simple polysaccharide with diverse biological functions // Acta Biomater. 2014. Vol. 10. № 4. P. 1558–1570. doi: 10.1016/j.actbio.2013.12.019.

15. Sattar A., Kumar S., West D.C. Does hyaluronan have a role in endothelial cell proliferation of the synovium? // Semin Arthritis Rheum. 1992. Vol. 22. № 1. P. 37–43. doi: 10.1016/0049-0172(92)90047-h.

16. Savani R.C., Cao G., Pooler P.M., Zaman A., Zhou Z., DeLisser H.M. Differential involvement of the hyaluronan (HA) receptors CD44 and receptor for HA-mediated motility in endothelial cell function and angiogenesis // J Biol Chem. 2001. Vol. 276. № 39. P. 36770–36778. doi: 10.1074/jbc.M102273200.

17. Altman R.D., Bedi A., Karlsson J., Sancheti P., Schemitsch E. Product Differences in Intra-articular Hyaluronic Acids for Osteoarthritis of the Knee // Am J Sports Med. 2016. Vol. 44. № 8. P. 2158–2165. doi: 10.1177/0363546515609599.

18. Hummer C.D., Angst F., Ngai W., et al. High molecular weight intraarticular hyaluronic acid for the treatment of knee osteoarthritis: a network meta-analysis // BMC Musculoskelet Disord. 2020. Vol. 21. № 1. P. 702. doi: 10.1186/s12891-020-03729-w.

19. He W.W., Kuang M.J., Zhao J. et al. Efficacy and safety of intraarticular hyaluronic acid and corticosteroid for knee osteoarthritis: A meta-analysis // Int J Surg. 2017. Mar. Vol. 39. P. 95–103. doi: 10.1016/j.ijsu.2017.01.087.

20. Bannuru R.R., Natov N.S., Dasi U.R. et al. Therapeutic trajectory following intra-articular hyaluronic acid injection in knee osteoarthritis--meta-analysis // Osteoarthritis Cartilage. 2011. Jun. Vol. 19. № 6. P. 611-9. doi: 10.1016/j.joca.2010.09.014.

21. Miller L.E., Bhattacharyya S., Parrish W.R. et al. Safety of Intra-Articular Hyaluronic Acid for Knee Osteoarthritis: Systematic Review and Meta-Analysis of Randomized Trials Involving More than 8,000 Patients // Cartilage. 2021. Dec. Vol. 13. 1_suppl. P. 351S-363S. doi: 10.1177/1947603519888783.

22. Phillips M., Bhandari M., Grant J. et al. A Systematic Review of Current Clinical Practice Guidelines on Intra-articular Hyaluronic Acid, Corticosteroid, and Platelet-Rich Plasma Injection for Knee Osteoarthritis: An International Perspective // Orthop J Sports Med. 2021. Vol. 9. Aug. doi:10.1177/23259671211030272.

23. Ebad Ali S.M., Farooqui S.F., Sahito B. et al. Clinical Outcomes Of Intra-Articular High Molecular Weight Hyaluronic Acid Injection For Hip Osteoarthritis- A Systematic Review And Meta-Analysis // J Ayub Med Coll Abbottabad. 2021. Apr-Jun. Vol. 33. № 2. P. 315-321.

24. Wu Y.Z., Huang H.T., Ho C.J. et al. Molecular Weight of Hyaluronic Acid Has Major Influence on Its Efficacy and Safety for Viscosupplementation in Hip Osteoarthritis: A Systematic Review and Meta-Analysis // Cartilage. 2021. Dec. Vol. 13. 1_suppl. P. 169S-184S. doi: 10.1177/19476035211021903.

25. Leite V.F., Daud Amadera J.E., Buehler A.M. Viscosupplementation for Hip Osteoarthritis: A Systematic Review and Meta-Analysis of the Efficacy on Pain and Disability, and the Occurrence of Adverse Events // Arch Phys Med Rehabil. 2018. Mar. Vol. 99. № 3. P. 574-583.e1. doi: 10.1016/j.apmr.2017.07.010.

26. Liao Y.Y., Lin T., Zhu H.X. et al. Intra-Articular Viscosupplementation for Patients with Hip Osteoarthritis: A Meta-Analysis and Systematic Review // Med Sci Monit. 2019. Aug 27. Vol. 25. P. 6436-6445. doi: 10.12659/MSM.916955.

27. Zhang B., Thayaparan A., Horner N. et al. Outcomes of hyaluronic acid injections for glenohumeral osteoarthritis: a systematic review and meta-analysis // J Shoulder Elbow Surg. 2019. Vol. 28. № 3. P. 596-606. doi: 10.1016/j.jse.2018.09.011.

28. Liu Y., Wu J., Fei W. et al. Is There a Difference in Intra-Articular Injections of Corticosteroids, Hyaluronate, or Placebo for Temporomandibular Osteoarthritis? // J Oral Maxillofac Surg. 2018. Vol. 76. № 3. P. 504-514. doi: 10.1016/j.joms.2017.10.028.

29. Saito S., Kotake S. Is there evidence in support of the use of intra-articular hyaluronate in treating rheumatoid arthritis of the knee? A meta-analysis of the published literature // Mod Rheumatol. 2009. Vol. 19. № 5. P. 493-501. doi: 10.1007/s10165-009-0189-6.

30. Mao B., Peng R., Zhang Z. et al. The Effect of Intra-articular Injection of Hyaluronic Acid in Frozen Shoulder: a Systematic Review and Meta-analysis of Randomized Controlled Trials // J Orthop Surg Res. 2022. Vol. 17. № 1. P. 128. doi:10.1186/s13018-022-03017-4.

31. Yu F.F., Xia C.T., Fang H. et al. Evaluation of the therapeutic effect of treatment with intra-articular hyaluronic acid in knees for Kashin-Beck disease: a meta-analysis // Osteoarthritis Cartilage. 2014. Vol. 22. № 6. P. 718-25. doi: 10.1016/j.joca.2014.04.012.

32. Хачумова К. Г., Лыткина К. А., Ильина Е. Ю. Болезнь Кашина - Бека: диагностика, дифференциальный диагноз // Вестник Российского государственного медицинского университета. 2010. № 6. P. 15-19.

33. Concoff A., Sancheti P., Niazi F. et al. The efficacy of multiple versus single hyaluronic acid injections: a systematic review and meta-analysis // BMC Musculoskelet Disord. 2017. Vol. 18. № 1. P. 542. doi:10.1186/s12891-017-1897-2.

34. Dovedytis M., Liu Z. J., Bartlett S. Hyaluronic acid and its biomedical applications: A review // Engineered Regeneration. 2020. Vol. 1. P. 102–113. doi:10.1016/j.engreg.2020.10.001.

35. Zhang Z., Wei X., Gao J. et al. Intra-Articular Injection of Cross-Linked Hyaluronic Acid-Dexamethasone Hydrogel Attenuates Osteoarthritis: An Experimental Study in a Rat Model of Osteoarthritis // Int J Mol Sci. 2016. Vol. 17. № 4. P. 411. doi: 10.3390/ijms17040411.

36. Seo J., Park S.H., Kim M.J. et al. Injectable Click-Crosslinked Hyaluronic Acid Depot To Prolong Therapeutic Activity in Articular Joints Affected by Rheumatoid Arthritis // ACS Appl Mater Interfaces. 2019. Vol. 11. № 28. P. 24984-24998. doi: 10.1021/acsami.9b04979.

37. Elmorsy S., Funakoshi T., Sasazawa F. et al. Chondroprotective effects of high-molecular-weight cross-linked hyaluronic acid in a rabbit knee osteoarthritis model // Osteoarthritis Cartilage. 2014. Vol. 22. № 1. P. 121-7. doi: 10.1016/j.joca.2013.10.005.

38. Blicharski T., Łukasik P., Plebanski R. et al. Efficacy and Safety of Intra-Articular Cross-Linked Sodium Hyaluronate for the Treatment of Knee Osteoarthritis: A Prospective, Active-Controlled, Randomized, Parallel-Group, Double-Blind, Multicenter Study // Journal of Clinical Medicine. 2023. Vol. 12. № 8. P. 2982. doi:10.3390/jcm12082982.

39. Bashaireh K., Naser Z., Hawadya K.A. et al. Efficacy and safety of cross-linked hyaluronic acid single injection on osteoarthritis of the knee: a post-marketing Phase IV study // Drug Des Devel Ther. 2015. Vol. 9. P. 2063-72. doi: 10.2147/DDDT.S81524.


СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ:

Ирина Степановна Дыдыкина, к.м.н., ведущий научный сотрудник лаборатории изучения эволюции ревматоидного артрита ФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой». Адрес: 115522, г. Москва, Каширское шоссе, д. 34-А. Тел.: 8 (903)7632198. E-mail: dydykina_is@mail.ru. https://orcid.org/0000-0002-2985-8831/

Елизавета Валерьевна Арутюнова, клинический ординатор ФГБНУ «Научный центр психического здоровья», Адрес. 115522, г. Москва, Каширское шоссе, д. 34. E-mail: liza.arutyunova@mail.ru, https://orcid.org/0000-0002-4374-2798

Полина Сергеевна Коваленко, к.м.н., научный сотрудник лаборатории изучения эволюции ревматоидного артрита ФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой». Адрес: 115522, г. Москва, Каширское шоссе, д. 34-А. E-mail: polina_dydykina@mail.ru. https://orcid.org/0000-0002-6076-4374

Николаева Екатерина Владимировна, к.м.н., заведующая отделением анестезиологии и реанимации ФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой» Адрес: 115522, г. Москва, Каширское шоссе, д. 34-А. E-mail: zoosad@inbox.ru, https://orcid.org/0000-0002-6906-0621